Brzy po skončení první světové války zahájil Ettore Bugatti výrobu sofistikovaných silničních vozů Bugatti. Poháněly je čtyřválcové motory s jedním vačkovým hřídelem, který ovládal osm nebo šestnáct ventilů. Bugatti na začátku dvacátých let dosáhlo prvních úspěchů na závodních tratích se šestnáctiventilovými motory, což výrazně zvýšilo zájem Ettore Bugattiho o závodění. 

Poprvé se pustil do vývoje závodního vozu od základů, i když hotovou konstrukci později použil při konstruování silničních vozů. Konkurenceschopnost na nejvyšší úrovni vyžadovala vyšší zdvihový objem než 1,5 litru, kterého dosahovaly tehdejší motory Bugatti, a Ettore Bugatti se rozhodl oživit vizi z dob před první světovou válkou. Vyvinul první osmiválcový motor.

Řadový osmiválec Type 28 vznikl spojením dvou čtyřválcových bloků a celkový zdvihový objem motoru byl těsně pod třemi litry. Svisle orientované ventily (dva sací a jeden výfukový) ovládal jediný vačkový hřídel uložený na vrchu hlavy válců. Krátce před dokončením projektu však byla změněna pravidla závodů ve prospěch dvoulitrových motorů a Bugatti vyrobil pouze jeden vůz Type 28.

Ettore Bugatti v souladu s novými předpisy zahájil vývoj menšího osmiválcového motoru. Byla to o něco jednodušší konstrukce s pouhými třemi kuličkovými ložisky vačkového hřídele, místo původních devíti ložisek, ale ventilový rozvod OHC byl zachován. Dvoulitrový osmiválec byl prvním motorem Bugatti s úzkou konstrukcí, která byla typická pro motory Bugatti.

Úspěšně vyvinutý motor byl namontován do již existujícího podvozku čtyřválcových modelů, čímž vzniklo Bugatti Type 29, které v roce 1922 získalo několik závodních úspěchů, zejména ve Štrasburku. V roce 1923 poháněl dvoulitrový motor aerodynamické Bugatti Type 32 (přezdívané Tank), ale problémy se spolehlivostí donutily Ettore Bugattiho, aby se vrátil k rýsovacím prknům a přepracoval konstrukci motoru.

Většina problémů se spolehlivostí byla vyřešena přidáním dalších ložisek klikového hřídele. Stejně jako předtím byl osmiválec spojen se čtyřstupňovou mechanickou převodovkou ze silničních modelů a hnací ústrojí bylo usazeno v jednoduchém žebřinovém rámu s dutou tuhou nápravou vpředu a běžnou tuhou nápravou vzadu.

Zadní kola byla odpružena obrácenými eliptickými pružinami, na které Ettore Bugatti získal další ze svých oficiálně uznaných patentů. Nejcharakterističtějším prvkem nového Bugatti Type 35 byla litá hliníková kola s integrovanými bubnovými brzdami a demontovatelnými ráfky pro snazší výměnu pneumatik. Hliníkové karoserii dominovala osobitá maska chladiče ve tvaru koňské podkovy.

Bugatti s přibližným nejvyšším výkonem okolo 95 koní nebylo nejsilnějším vozem v automobilových závodech první poloviny dvacátých let, ale s vynikajícími jízdními vlastnostmi bylo skutečně konkurenceschopné. Modernizovaný osmiválec byl konečně spolehlivý, a to i v těch nejnáročnějších podmínkách.

Bugatti Type 35 ale nebylo vítězným vozem od začátku, protože jeho debut v Grand Prix de Lyon v roce 1924 znamenal akorát nepříjemnosti. Soutěžící vozy Bugatti postupně odstupovaly ze závodu kvůli zouvajícím se pneumatikám. Veřejnost to přičítala novým hliníkovým kolům, ale Bugatti věřilo, že problém vznikl kvůli nevhodné konstrukci pneumatik.

Ettore Bugatti obul všechny závodní vozy do širších pneumatik a v příštím závodě Gran Prix v San Sebastianu získal 2. místo. V následujících pěti sezónách prošlo Bugatti Type 35 rozsáhlým vývojem a získalo více než 1 000 závodních úspěchů, včetně stovek velkých vítězství, které zvýraznila vítězná šňůra čtyř po sobě jdoucích vítězství v Targa Florio. Úspěch Bugatti Type 35 zvýšil poptávku zákazníků a bylo to vůbec první závodní auto, které Bugatti vyrábělo ve velkém počtu. Od roku 1924 do roku 1931 vzniklo přibližně 400 kusů.

Jedním z prvních vývojových milníků Bugatti Type 35 byla verze s 1,5 litrovým motorem, která vyhovovala nejnovějším předpisům Grand Prix. Vzniklo ve velmi malém počtu a bylo známé jako Bugatti Type 39. Hlavním posunem vpřed bylo neplánované použití kompresoru u všech verzí motoru, ale Ettore Bugatti jej považoval za „podvádění“. Nejsilnější verzí se stalo Bugatti Type 35B s 2,3 litrovým motorem o výkonu 140 koní.

Závodníci s vozy Bugatti Type 35 dokázali vyhrávat závody Grand Prix i na začátku třicátých let, ale postupně začali ztrácet konkurenceschopnost. Nástupcem Type 35 se stal Type 51 s velmi podobnou konstrukcí podvozku, ale s dvojicí vačkových hřídelů. Přes 1 000 závodních úspěchů zahrnuje více než jen umístění na prvním místě, ale Bugatti Type 35 je bezpochyby nejúspěšnějším závodním vozem, jaký kdy byl vyroben.

Všestrannost podvozku mu umožnila úspěšně konkurovat v soutěžích Grand Prix i silničních závodech na dlouhé vzdálenosti nebo na horských okruzích. Bugatti Type 35 pomohlo Ettore Bugattimu stát se seriózním výrobcem vozů a společnosti Bugatti pomohlo dosáhnout mýtického statusu, jaký má dnes.